约翰·卡梅隆·米切尔出生于美国得克萨斯州埃尔帕索。父亲是美国陆军少将约翰·亨德森·米切尔(JohnHendersonMitchell),曾任美军驻西柏林指挥官。母亲琼·卡梅隆·米切尔(JoanCameronMitchell)是土生土长的苏格兰格拉斯哥人,后作为一名年轻教师移民到美国,同时,他还是一位水彩画画家。他的父母是虔诚的天主教徒以及保守派共和党,米切尔是两人的长子。米切尔成长于美国、德国以及苏格兰的陆军基地。他就读于天主教学校,包括圣泽维尔高中(堪萨斯州章克深城)(St.XavierHighSchool(JunctionCity,Kansas))和圣庇护十世高中(新墨西哥州阿布奎基)(St.PiusXHighSchool(Albuquerque,NewMexico)),并于1981年毕业于后者。他的弟弟科林·米切尔(ColinMitchell)也是一个演员、作家和导演 。
11岁时,他在苏格兰的本笃会男孩寄宿学校里出演了首个舞台剧角色——基督诞生音乐剧中的圣母玛利亚。1981年至1985年,他就读于西北大学(NorthwesternUniversity)学习戏剧,但因为得到出演百老汇音乐剧《大河》(BigRiver)的工作机会,他在毕业前提前离开了学校 。
1985年,米切尔获得了他的第一个职业剧场工作,在芝加哥古德曼剧院(Goodman)剧场扮演哈克贝利·费恩(HuckleberryFinn) 。他的第一份纽约剧场的工作是1985年音乐剧《大河》里哈克贝利角色的替补演员。他是百老汇音乐剧《秘密花园》(TheSecretGarden)里迪肯(Dickon)角色的首演,也是外百老汇音乐剧《欲望回旋》(HelloAgain)的首演之一。凭借这两部音乐剧,他都获得了戏剧委员会奖的提名 。他也同时参与了这两部音乐剧的原声专辑的录制。他出现在约翰·古斯(JohnGuare)的《六度分离》的原版演员阵容中,并在拉里·克莱默(LarryKramer)执导的百老汇续集《我的命运》(theNormalHeart)中担任主角,并因此获得了奥斯卡奖提名 。
米切尔参演早期的电视作品包括《黎明》、《麦吉佛》、《阶级的领袖》、《法律与秩序》、《新阴阳魔界》、《弗雷迪的噩梦》、《平等者》、《我们的房子》、《绿野仙踪》、《奥芝的梦想家》、《奥兹的梦想家》、《斯特福德的孩子》等。同时,他是1996年Fox情景喜剧《派对女郎》(PartyGirl)的常驻演员,也是dunk-a-roos饼干的广告中袋鼠悉尼(Sydney)的配音演员 。
米切尔主演和联合主演的电影角色包括:《手摇乐队》(1986),《波兰移民小提琴手》(1990),以及《爱之书》(1990)中的一位少年洛萨里奥诗人以及斯派克·李的《女孩》(1996)。米切尔还是戏剧公司戏剧部的创始成员,他改编并导演了田纳西·威廉姆斯的《地球王国》 。
米切尔是电影《Tarnation》(2004)的执行制片人,这部纪录片讲述的是乔纳森·卡乌特(JonathanCaouette)的生活,他在接受《短时间公共汽车》试听邀请时遇到了他。《Tarnation》在同年获得了国家影评人协会、独立精神奖和高谭奖的最佳纪录片奖 。
米切尔还导演了短视频《我生命的第一天》 。2012年,米切尔为SigurRos创作了一段名为“Seraph”的叙事短片,由animatorDashShaw执导。
米切尔活跃于各个独立电影频道节目。他在国际金融公司(IFC)的一档名为《逃离好莱坞》(EscapeFromHollywood)的节目中介绍了两年的电影。他写了很多关于迪奥的短片和广告,包括《格雷夫人》和《洛杉矶》迪奥·迪奥(dyDior),由玛丽昂·歌迪亚(MarionCotillard)、裘德·洛(JudeLaw)和迪奥·霍姆(DiorHomme)主演。2013年,他曾为一名名为“起义”的探员制作了一段时尚视频。他在2013年和2014年的HBO剧集《女孩》(2013-2014)中扮演了一个常驻角色——电子书编辑大卫,以及在2016年HBO的《黑胶唱片》中饰演安迪·沃霍尔(AndyWarhol)。米切尔在2016年的纪录片《Danny》中出现 。
2016年,米切尔参与了AmandaPalmer和JherekBischoff写给已故音乐家DavidBowie,AmandaPalmer和JherekBischoff的致敬专辑——在天堂(向DavidBowie致敬)的制作,他也曾参与英国和德国的Bowie的歌曲《英雄》的声乐制作部分。