2009年,执导由维果·莫特森、柯蒂·斯密特-麦菲、查理兹·塞隆联合主演的惊悚冒险电影《末日危途》 ,该片入围第66届威尼斯国际电影节主竞赛单元 。2010年,担任动画短片《RedDeadRedemption:TheManfromBlackwater》的导演。
2012年,执导由希亚·拉博夫、汤姆·哈迪共同主演的犯罪西部电影《无法无天》 ,该片入围第65届戛纳国际电影节主竞赛单元 。2015年,执导由卡西·阿弗莱克、切瓦特·埃加福特、安东尼·麦凯联合主演的动作犯罪电影《红色警戒999》,影片讲述了劫匪与腐败警察联手,通过杀害一名警官,为劫案声东击西的故事 。
2016年,与格雷格·艾坦尼斯联合执导电视剧《夸里》 ;同年,执导由凯特·布兰切特主演的剧情短片《大举进攻:战利品》。2017年,与托比·海恩斯、朱迪·福斯特联合执导科幻惊悚剧《黑镜第四季》 。2018年,执导由德米安·比齐尔、安娜·德·阿玛斯合作主演的剧情短片《科拉松》。
约翰·希尔寇特擅长处理犯罪题材电影,尤其对人物心理状态的刻画十分深入和准确 。而且,对于悲观的主题有所把握。在电影《无法无天》中,导演约翰·希尔寇特做出了主流化、大众化影片的尝试,他的这种努力,结果令人满意 (新浪娱乐、《好莱坞报道者》综合评)。
在执导电影《红色警戒999》之前,导演约翰·希尔寇特表现出了一种可怕的倾向,倾向于在屏幕上留下血痕,而影片中的暴力场面,尽管相比之下受到了限制,却产生了类似的令人不安的影响。尽管希尔寇特的电影都充斥着阴郁、粗犷的男子气概,但在这部影片中,大男子主义被一些精彩的动作场面和引人入胜的故事情节所补充,这些情节在增加紧张感的同时也带来了一些恰到好处的惊喜 (indiewire评)。